Un étudiant japonais des temps modernes est sur le point de sortir avec sa petite amie Kumiko, qui a trouvé un livre particulièrement intéressant sur l'histoire ancienne du Japon dans la bibliothèque locale. Sur le chemin du rendez-vous, le jeune homme est attaqué par des créatures démoniaques et sauvé par l'invocateur du diable Kyōji Kuzunoha. Peu de temps après, Kumiko est kidnappée par un homme mystérieux nommé Sid Davis, qui traque son petit ami et le tue. Il semble que Kyōji ait également été tué, mais l'âme de l'étudiant est miraculeusement transférée dans son corps. Prenant l'identité de Kyōji, le jeune homme doit maintenant remplir sa place d'invocateur du diable, libérant la ville des démons et localisant Sid Davis pour tenter de sauver Kumiko.
Une version supplémentaire contenant des bonus tels que la possibilité de visualiser la collection de démons du jeu, intitulée Shin Megami Tensei : Devil Summoner - Akuma Zensho, est sortie le 26 avril 1996.
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