L'histoire débute en 1987 dans la petite ville de Thimbleweed Park. Deux agents à la Mulder et Scully enquêtent sur un meurtre qui vient de se produire. Le corps encore froid de la victime gît dans la rivière et rien ni personne ne semble en mesure d'élucider le mystère. Afin de reconstituer les faits, les héros n'ont d'autre choix que de fouiller de fond en comble les artères de la cité, en veillant à interroger chacun des habitants. Au gré de leurs pérégrinations, ils vont découvrir que "la vérité est ailleurs" et que la ville regorge de secrets.
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